Μετά την ανεξαρτησία της Κύπρου το 1960, το διεθνές αεροδρόμιο της Λευκωσίας επεκτάθηκε και εκμοντερνίστηκε με την ανέγερση σύγχρονων κτιριακών εγκαταστάσεων, την επιμήκυνση του διαδρόμου προσγείωσης - απογείωσης, τη διαπλάτυνση του χώρου στάθμευσης αεροσκαφών και την ανέγερση αρκετών βοηθητικών κτιρίων που εξυπηρετούσαν τη διακίνηση εμπορευμάτων.
Το έργο είχαν αναλάβει οι κυπριακές εργοληπτικές εταιρείες «Cybarco Ltd» και «Εταιρεία Γενικών Κατασκευών Λτδ» (η σημερινή GCC), στη βάση αρχιτεκτονικών σχεδίων που εκπόνησε ο δυτικογερμανικός, τότε, οίκος Dorsch-Gehrmann. Η επιλογή του αρχιτεκτονικού οίκου έγινε από το Υπουργείο Συγκοινωνιών και Έργων, όταν υπουργός ήταν ο Αντρέας Παπαδόπουλος, πολιτικός μηχανικός από τη Λεμεσό. Επί της θητείας του [μεταξύ των ετών 1961-1962] έγινε η επιλογή της γερμανικής εταιρείας Dorsch-Gehrmann, η οποία ειδικευόταν στον σχεδιασμό και στην κατασκευή κτηρίων αεροδρομίων. Την επίβλεψη του όλου έργου είχε το Τμήμα Δημοσίων Έργων.
Για την κατασκευή του έργου δαπανήθηκε ποσό ύψους 1,1 εκατ. κυπριακών λιρών. Οι 500 χιλιάδες δόθηκαν από τη Βρετανική Κυβέρνηση βάσει των όρων της Συνθήκης Εγκαθιδρύσεως.
Ο κύριος διάδρομος έχει μήκος 2.958 μέτρα και πλάτος 45 μέτρα και μπορεί να δεχθεί όλους τους τύπους αεροσκαφών. Ο βοηθητικός διάδρομος έχει μήκος 1.825 μέτρα και πλάτος 45 μέτρα.
Κατά τα πρώτα χρόνια της λειτουργίας του εξυπηρετούσε καθημερινά εκατοντάδες ταξιδιώτες και σταδιακά εξελισσόταν σε διαμετακομιστικό κέντρο.
Από το 1965 κ.ε. η κίνηση αεροσκαφών και η διακίνηση επιβατών κι εμπορευμάτων στο διεθνές αεροδρόμιο της Λευκωσίας (Βλέπε Βίντεο Ψηφιακός Ηρόδοτος Αρχείου ΡΙΚ) άρχισε ν' αυξάνεται κατακόρυφα. Το 1973, που ήταν η τελευταία χρονιά επίδοσης, στο αεροδρόμιο Λευκωσίας έγιναν 14.717 προσγειώσεις κι απογειώσεις αεροσκαφών σε τακτικές, έκτακτες και ναυλωμένες πτήσεις. Διακινήθηκαν δε 785.564 επιβάτες.
Μέχρι και το 1974 το αεροδρόμιο της Λευκωσίας (Βλέπε Βίντεο Ψηφιακός Ηρόδοτος Αρχείου ΡΙΚ) ήταν το μοναδικό πολιτικό αεροδρόμιο που λειτουργούσε στο νησί. Κατά την τουρκική εισβολή του Ιουλίου 1974, το αεροδρόμιο αυτό αποτέλεσε ένα από τους κύριους στόχους της τουρκικής αεροπορίας που το βομβάρδισε, με αποτέλεσμα να προξενηθούν εκτεταμένες ζημιές στους διαδρόμους και στις εγκαταστάσεις του και να καταστραφούν ή να υποστούν ζημιές αεροσκάφη των Κυπριακών Αερογραμμών. Το αεροδρόμιο περιλαμβανόταν ανάμεσα στους ζωτικούς στόχους που ο τουρκικός στρατός εισβολής προσπάθησε να καταλάβει.
Η τελευταία πτήση: Η πτήση CY317 ήταν η τελευταία που πραγματοποιήθηκε στο αεροδρόμιο Λευκωσίας. Ο κυβερνήτης Αδάμος Μαρνέρος, είχε εκφράσει τις ανησυχίες του και προσπαθούσε να πείσει τον τότε διευθυντή των Κυπριακών Αερογραμμών για ακύρωση της πτήσης. Η εισήγηση του κυβερνήτη έπεσε στο κενό (Βλέπε Βίντεο Ψηφιακός Ηρόδοτος Αρχείου ΡΙΚ).
Οι επιβάτες ήταν μόλις πέντε άτομα. Ένα ζευγάρι Ελληνοκύπριοι, ένα ζευγάρι Τουρκοκύπριοι και ένας ακόμη Ελληνοκύπριος.
Στις 8:10 π.μ. τοπική ώρα Αγγλίας απογειώθηκε από το Λονδίνο με προορισμό την πρώτη του στάση στο Φιουμιτσίνο της Ρώμης για ανεφοδιασμό και έλεγχο.
Στις 12:30 μ.μ., οι πέντε επιβάτες και το πλήρωμα απογειώθηκαν και πάλι με τελικό προορισμό τη Λευκωσία. Φθάνοντας λίγο πάνω από την Κύπρο ο κυβερνήτης Μαρνέρος παρατηρεί πέντε σήματα στην οθόνη του ραντάρ του.
Οι πέντε μικρές κουκκίδες, ήταν τα πλοία που κινούνταν από την Αττάλεια προς την Κερύνεια . Ζήτησε άδεια από τον Πύργο Ελέγχου να κατευθύνει το αεροπλάνο προς την περιοχή Αμμοχώστου. Κι αυτό για να δει καλύτερα τα πλοία. Η άδεια δόθηκε κι έτσι η αλλαγή πορείας ξεκίνησε. Πλέον τα σήματα στο ραντάρ του αυξάνονται και είναι πιο ευδιάκριτα. Μικρά σκάφη, αποβατικά πλοία, άλλα μεγαλύτερα πιο πίσω.
Ο Κυβερνήτης σημειώνει τα πάντα σε ένα χάρτη. Μετά την προσγείωση του αεροπλάνου, ο χάρτης αυτός δόθηκε στην κυπριακή Αστυνομία. Ο Κυβερνήτης δίνει σήμα να ειδοποιηθεί άμεσα η στρατιωτική διοίκηση Κερύνειας. Η απάντηση που λαμβάνει είναι πως είναι όλα υπό έλεγχο.
Τελικά, στις 04:00 το πρωί της 20ης Ιουλίου 1974, ο Αδάμος Μαρνέρου προσγείωσε το τελευταίο αεροπλάνο στο Αεροδρόμιο Λευκωσίας το οποίο και κάηκε από τις βόμβες. Μαζί του προσγειώνονταν και οι τούρκοι αλεξιπτωτιστές. Φεύγοντας από το αεροδρόμιο, είδε τις βόμβες που ξεκίνησαν να καταστρέφουν το κατεχόμενο και εγκαταλελειμμένο σήμερα αεροδρόμιο της Λευκωσίας.
Αιματηρές μάχες: Τον Ιούλιο και τον Αύγουστο του 1974 έγιναν στην περιοχή του αεροδρομίου αιματηρότατες μάχες μεταξύ Ελληνοκυπρίων μαχητών και στρατιωτών της ΕΛ.ΔΥ.Κ. αφενός, και επιτιθεμένων τμημάτων του τουρκικού στρατού. Μετά την καθοριστική μάχη της 23ης Ιουλίου 1974 και την αντίσταση των καταδρομέων, οι Τούρκοι δεν μπόρεσαν να καταλάβουν το αεροδρόμιο, που τέθηκε κάτω από τον έλεγχο της Ειρηνευτικής Δύναμης των Ηνωμένων Εθνών, προωθήθηκαν όμως μέχρι τις παρυφές του. Από τότε το αεροδρόμιο Λευκωσίας εξακολουθεί να θεωρείται «νεκρή ζώνη» και να παραμένει κλειστό. Τρεις μόνο πτήσεις έγιναν μετά το 1974. Οι δυο ήταν απογειώσεις δυο αεροσκαφών των Κυπριακών Αερογραμμών που είχαν παραμείνει εγκλωβισμένα εκεί και αργότερο διευθετήθηκε η αναχώρησή τους (1976 και 1977). Η τρίτη ήταν μια αναχώρηση του γενικού γραμματέα των Ηνωμένων Εθνών Κουρτ Βάλχαϊμ, ο οποίος, ύστερα από επίσκεψή του στην Κύπρο και τη συνάντηση κορυφής μεταξύ Μακαρίου και Ντενκτάς, είχε δώσει στον χώρο του αεροδρομίου Λευκωσίας δημοσιογραφική διάσκεψη και στη συνέχεια είχε αναχωρήσει απ' εκεί με το προσωπικό του αεροσκάφος.